南アルプスの山並みをイメージしたモダンな外観の美術博物館。伊那谷の美術・自然・歴史・民俗を紹介し、飯田出身の画家・菱田春草の作品を多く収蔵・展示している。敷地内には「安富桜」と呼ばれる樹齢450年以上の老桜がある。

日夏耿之介記念館は、故郷飯田を愛し、飯田市名誉市民第１号に選ばれた日夏耿之介（1890～1971）の功績を彰するために、飯田市美術博物館の付属施設として平成元年（1989）10月に開館。記念館の建物は、余生を過ごした邸宅を復元したもので、自ら装幀を手掛けた自著等の一部や彼の愛した書画骨董を展示しています。

日本民俗学の父・柳田國男の書屋を、世田谷区成城から移築。柳田の業績等を紹介する展示室や民俗学書籍の書斎などがある。

人形アニメーションの第一人者・川本喜八郎氏が手がけ、NHK人形劇で使用された「三国志」や「平家物語」の人形を展示する人形美術館。館内の映像ホールでは川本喜八郎氏のアニメーション作品も上映。

喬木村出身の竹田扇之助と竹田氏代々の功績を記念して建てられた。古い歴史を持った竹田人形芝居の流れをひく竹田人形座の糸操り人形が展示されている。

名勝天龍峡の自然、歴史、文化を地形模型や映像で学ぶことができます。

当地域の旧石器・縄文時代から奈良・平安時代にかけての出土品を中心に精神文化を探ります。日本画家浅井秀水の絵が展示されている秀水美人画美術館が併設されています。

日本画家・浅井秀水の絵を展示公開。バレエ、日本舞踊、能を題材とした作品の他、仏画や現代女性などがあり、秀水独特の日本女性の世界を観ることができる。

霊宝座光の臼ほか、御涅槃像、鬼瓦の前身と言われる木彫りの鬼面、藤原時代の愛染明王像、その他仏像、掛軸80点余りが展示、公開されている。

建築家ユニットSANAA(サナア)の設計によるもので、江戸時代の旗本小笠原家にまつわる資料を展示。重要文化財の旧小笠原家書院とあわせて見学できる。